Este actor ha interpretado una gran variedad de personajes atormentados, esquizofrénicos y endemoniados. Llegó a Nueva York después de abandonar sus estudios universitarios a los 19 años, y se unió al Circle Repertory Company donde ganó notoriedad por primera vez en When You Comin’ Back Red Ryder en 1972. Dourif tuvo su primer papel de efecto haciendo de tartamudo y débil Billy Bibbit en Alguien voló sobre el nido del cuco de Milos Forman(1975), por el cual fue nominado al Oscar como mejor actor de reparto, ganó el BAFTA y recibió el globo de oro al mejor debut del año. A finales de los años 70, ya era conocido como un intérprete de personajes nerviosos, y hasta mentalmente inestables, como el chofer Tommy Ludlow en Eyes of Laura Mars(1978), y el trastornado predicador Hazel Motes en Wise Blood(1979). Comenzó los 80 con un papel de reparto en la notoria Heaven’s Gate de Michael Cimino, pero tuvo mejor suerte trabajando de nuevo con Forman en el personaje obsesivo llamado Younger Brother en Ragtime. El actor interpretó también papeles en dos películas de David Lynch, Dune(1984) y la aplaudida Terciopelo azul(1986). Se convirtió en objeto de culto gracias a su interpretación del psicópata Charles Lee Ray, un hombre que es poseido por un muñeco llamado Chucky, en Muñeco Diabólico(1988) de Tom Holland. Actuaciones a destacar en 1988 y 1990 con Arde Mississippi y el Exorcista III respectivamente.
En buena parte de los 90 estuvo encasillado en interpretaciones de lunáticos y psicópatas en películas del género, aunque en ocasiones interpretó personajes interesantes, como el ejecutivo de la televisión seducido por la realidad virtual en Wild Palms de la ABC, su memorable actuación como un recluso condenado a muerte con poderes mentales en un episodio de 1994 de Expediente X, y su participación de 1996 en Star Trek: Voyager. Su mayor oportunidad llegó con el papel del espía Grima Lengua de Serpiente en la adaptación de la novela de J.R.R Tolkien El Señor de los Anillos, realizada entre 1999 y 2000. También aparece en series como Tales from the Crypt, The Secret Lives of Men, Crusaders, Class of 61 de Spielberg y Rage of Angels, además de ser nominado al Emmy por Deadwood en 2004.
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